Il museo inaugurato nel 1995, è ospitato negli spazi della Loggia dei Mercanti, l'attuale Palazzo del Comune.
Il palazzo, la cui riedificazione fu promossa nel 1289 da Papa Nicolò IV, nel1476 fu donato a Federico II da Montefeltro, duca di Urbino, che affidò all'architetto Francesco di Giorgio Martini, la ristrutturazione dell'antico palazzo medioevale.
Il museo raccoglie i reperti del territorio intorno a Cagli, databili dalla protostoria all'età romana e una collezione di antichità ed è articolato in due sezioni : preromana e romana. Una parte del museo ospita le Collezioni di antichità del Comune di Cagli.
La sezione raccoglie:
La sezione illustra le origini romane di Cagli e il legame con la via Flaminia.
Le immagini della Tabula Peutingeriana descrivono il percorso della via Flaminia da Roma ad Ariminum (Rimini), individuando con il nome di ad Calem l'abitato di Cagli. Essa raccoglie:
Questa parte del museo è dedicata alla storia delle collezioni cagliesi, quali la Collezione Amatori, costituita da numerosi vasi etruschi e magno-greci e ai ritrovamenti seguiti ai numerosi scavi di emergenza eseguiti nel centro storico.
Sono stati rinvenuti: frammenti ceramici di età post-classica, un frammento di catino basso medievale in graffita arcaica padana, ceramiche ingobbiate policrome e smaltate policrome, databili tra XV e XVI secolo e provenienti in parte dal Palazzo del Comune e in parte dagli scavi del 1961 nel Torrione di Francesco di Giorgio Martini.